本文最初发表于 MIT Press。本文节选自 Jeffrey McKinnon 的著作《Our Ancient Lakes》。
环顾任何社交场合，人们都会注意到，与所有生物一样，人类在几乎任何可见或可测量的特征上都存在差异。而且，随着我们能够对数百万种生物的完整基因组进行测序的新能力，我们了解到我们的 DNA 中隐藏着更多的变异。弄清楚所有这些变异是如何持续存在的，一直是进化生物学的一大挑战。
因此，令人欣慰甚至惊讶的是，在这个自动化 DNA 测序和人工智能的时代，对这个长期问题的重大进展却来自于对一个古老湖泊中一种奇特鱼类的细致野外研究。
我们的故事始于 1954 年，地点是当时的刚果比属的坦噶尼喀湖畔，当时有一篇题为“坦噶尼喀湖鱼类中一种奇特的生态‘生态位’”的论文。
作者 Georges Marlier 和 Narcisse Leleup 两位生物学家描述了一种研究较少的慈鲷鱼类。根据他们的发现，成年鱼主要以其他鱼类的鳞片为食，它们用可怕的牙齿从活体猎物身上撕下鳞片。Marlier 和 Leleup 指出，他们在水族箱中饲养的个体除了活鱼的鳞片外，不吃“蚯蚓、鱼粉或昆虫”或任何其他东西。
几十年后，在最早的几项对该物种及相关物种进化进行仔细研究的调查中，著名的哈佛鱼类生物学家Karel Liem 和他的合著者 Donald Stewart 调查了这些鱼类如何进化出以鳞片为食的力学机制，特别关注了它们的颌骨和牙齿。他们描述了一种新物种，该物种表现出异常的侧向性（头部特别强烈地向左或向右扭转），并提出这些鱼类头骨形状的不对称性与其奇特的食性有关，可能在捕食方面提供优势。他们还指出，左右扭转的个体数量相似。
实验室研究提供了重要的见解，但真正开始解释坦噶尼喀湖食鳞鱼群体中左右口部侧向性持续存在的是一项长期野外研究，该研究于 1993 年发表在《Science》杂志上，由 Hori Michio 领导。近十年来，我每次教授进化课程给本科生时都会介绍这篇论文中描述的工作。这可以说是教科书式的研究。
当 Hori Michio 将一条猎物鱼拖在船后并捕获攻击它的野生食鳞鱼时，从右侧攻击的个体总是拥有向左扭转的嘴。
Hori 发现，他的研究对象Perissodus microlepis通常通过攻击猎物鱼的身体侧面来捕食，从后方接近以减少可见度。当他将一条猎物鱼拖在船后并捕获攻击它的野生食鳞鱼时，从右侧攻击的个体总是拥有向左扭转的嘴，而从左侧攻击的个体总是拥有向右扭转的嘴。他还通过猎物胃中的鳞片，根据其孔隙图案，确定了鳞片来自猎物的左侧还是右侧。与攻击观察结果非常相似，右侧扭转嘴的鱼吃的是猎物的左侧鳞片，而左侧扭转的食鳞鱼吃的是右侧鳞片。
但为什么食鳞鱼种群会表现出如此显著的变异，一些个体的嘴明显向右扭转，另一些则向左扭转？
Hori 的答案——频率依赖——以及他收集的证据，是这篇论文引起持久关注的原因。频率依赖发生在稀有特征或策略比常见策略更成功时。这个原理可以很好地通过体育运动来解释。
当个体之间存在直接对抗时，格斗者/竞争者可以通过采用对手不熟悉的策略来获得优势。例如，左撇子击剑运动员通常不常见，他们熟悉右撇子对手的攻击和防御，因为他们经常遇到右撇子。但右撇子对左撇子的经验较少——这使得稀有的左撇子具有优势。因此，在竞技击剑运动员中，左撇子的比例高于普通人群。板球、棒球、乒乓球和武术也是如此。在这些高度互动性（及其他）的运动中，拥有不常见的侧向性——即成为左撇子——是有利的。成功是频率依赖的，更准确地说，是负相关的：随着频率的增加，成功率下降；随着频率的下降，成功率增加。
Hori 假设食鳞鱼有点像击剑运动员。如果食鳞鱼总是从一个方向攻击，比如右侧，那么它们的猎物只需要防范来自一个方向的可预测攻击，并且很可能能够有效地做到这一点。在这种情况下，任何从左侧咬食的稀有食鳞鱼都应该表现特别好，因为猎物没有准备好。当然，随着左撇子变得越来越普遍，猎物应该相应地转移注意力。因此，这种情况应该导致频率依赖，并且在种群中左侧和右侧攻击的食鳞鱼持续存在，比例接近于五十对五十。
Hori 利用右侧或左侧扭转嘴的鱼相对丰度的自然起伏，检验了频率依赖。大约每 2.5 年，种群就会从以左撇子鱼为主转变为以右侧扭转嘴的鱼为主。通过观察猎物鱼侧面的伤疤，Hori 能够估计数量较少的这种形态的相对成功率。他发现，正如预期的那样，无论哪种扭转类型数量较少，留下的伤疤越多，咬食成功的次数越多，当稀有形态的频率增加并成为数量占优势的品种时，成功率就会翻转。
Hori 还从野外工作中推断出口部侧向性的遗传基础，他认为一个具有两种遗传变异的单一基因可以解释头部扭转方向的大部分变异，其中右侧扭转占优势。后续研究在其他实验室也提供了进一步的证据，表明侧向性在一定程度上是可遗传的，但不一定是通过单一的头部形状基因。相比之下，频率依赖假说得到了明确的支持，一项大胆的研究，其设计既优雅又具有极大的操作难度。
2018 年，巴塞尔大学的研究人员在非洲大湖区慈鲷鱼上进行了少数几个操控性野外实验之一。他们在坦噶尼喀湖底部六到九米的深度设置了一系列水下围栏。每个围栏都放养了猎物鱼和食鳞慈鲷，要么全是左撇子，要么全是右撇子，要么是两者的五五混合——但猎物和食鳞鱼的总数始终相同。
他们预计，当攻击从一侧可预测地发生时，所有左撇子或右撇子围栏中的猎物，比混合了左右扭转的Perissodus的猎物，更能有效地躲避食鳞鱼。根据同样的逻辑，食鳞慈鲷Perissodus将在混合群体中获得最大的捕食成功——事实确实如此。在为期三天的实验结束时，与混合了左撇子和右侧扭转食鳞鱼关在一起的猎物鱼平均失去了更多的鳞片，而食鳞鱼的消化道中更有可能含有鳞片。
对于遍布除南极洲以外的每个大陆的数千名慈鲷爱好者来说，这些发现之所以引人入胜，仅仅是因为它们揭示了我们喜爱的这些鱼类生活的复杂性。但这项工作具有更广泛的兴趣和意义。
首先，非洲大湖区坦噶尼喀湖、马拉维湖和维多利亚湖慈鲷鱼的辐射（进化生物学中对多样化的术语）是任何脊椎动物中最非凡的适应性辐射，也是一项紧迫的保护重点。在每个湖泊中，一到几个祖先迅速多样化，产生了约 240 种（坦噶尼喀湖）到 850 种（马拉维湖）新物种。维多利亚湖是最年轻的，也最令人瞩目，因为它几乎完全干涸，大约在 20,000 年前只剩下沼泽。几千年后重新蓄水以来，该湖大约进化出了 500 种慈鲷。这些物种利用了主要存在于少量沼泽居民以及附近西部裂谷的鱼类中的古老基因变异，这些鱼类通过杂交或近亲繁殖产生了当前的适应性辐射。
鉴于现有的慈鲷灭绝事件以及这些湖泊面临的众多人为压力，这些见解对于保护至关重要。
杂交在这些辐射中的重要性是源自非洲湖泊和其他古老湖泊系统的惊人发现之一，同样重要的是种群和物种内部的“现有遗传变异”的重要性。因此，理解维持物种内遗传变异的过程，如频率依赖，对于理解任何脊椎动物中最快速的多样化是如何发生的至关重要。鉴于维多利亚湖中已经发生了许多慈鲷灭绝事件，而且所有湖泊都面临着令人担忧的人为压力，这些见解对于保护也很重要。
发现和研究导致我们在测序更多基因组时看到的显著变异的过程，也对人类健康很重要。例如，器官移植之所以出了名地困难，一个关键原因是我们的免疫系统用来识别潜在威胁的高度可变的组织相容性基因。这些基因是通过协同进化过程进化的，就像食鳞鱼和它们的猎物之间的进化探戈一样。只是在这种情况下，是我们在（宿主）和困扰我们的寄生虫之间。
因此，我们的命运不仅通过我们众多的生态联系与其他生物联系在一起，还通过塑造自然界并以最深刻的方式影响我们生活的进化过程联系在一起——这些过程既调节着食鳞慈鲷的频率，也决定了移植的肾脏是只能为新受体提供几周的健康生活，还是能提供许多健康年。
Jeffrey McKinnon 是东卡罗来纳大学的生物学教授。他的研究足迹遍布除南极洲以外的所有大陆，并在《Nature》和《American Naturalist》等期刊上发表过文章。他是《Our Ancient Lakes: A Natural History》一书的作者，本文节选自该书。
